Handanovič debuteerde op 19 november2008 voor de Sloveense nationale ploeg, die toen onder leiding stond van bondscoach Matjaž Kek. Zijn eerste interland was een vriendschappelijke wedstrijd tegen Bosnië en Herzegovina. Handanovič verving in dat duel na 51 minuten zijn zes jaar jongere neef Samir Handanovič, die eveneens doelman is. Handanovič was reservedoelman tijdens het WK voetbal 2010 in Zuid-Afrika. Zijn laatste internationale wedstrijd voor de Sloveense ploeg was tegen Zwitserland in september 2012.
.svg){kind=small}
NK Maribor
Olimpija
·
9 Ljubijankič ·
10 Birsa ·
11 Novakovič ·
12 J. Handanovič ·
13 Jokić ·
14 Dedič ·
15 Krhin ·
16 Šeliga ·
17 Kirm ·
18 Radosavljevič ·
19 Fileković ·
20 Komac ·
21 Stevanovič ·
22 Mavrič ·
23 Matavž ·
Coach: Kek