Tierney werd geboren op het eiland Man en verhuisde toen hij tien maanden oud was met zijn familie naar Schotland. Op zevenjarige leeftijd sloot hij zich aan in de jeugdopleiding van Celtic. Op 22 april 2015 debuteerde de verdediger in het eerste elftal, tegen Dundee.[3] Op 15 mei 2016 maakte hij zijn eerste competitietreffer, tegen Motherwell.[4] In al zijn vijf seizoenen bij Celtic werd Tierney landskampioen. Ook won hij driemaal de Scottish Cup en driemaal de League Cup. Hij speelde 170 wedstrijden voor Celtic, voornamelijk als linksback maar ook enkele malen als centrale verdediger of linkermiddenvelder.
Op 8 augustus 2019 werd Tierney voor 27 miljoen euro overgenomen door Arsenal. Op 24 september maakte hij in de EFL Cup tegen Nottingham Forest zijn debuut voor de club. Op 27 oktober maakte hij vervolgens ook zijn debuut in de Premier League. In zijn eerste seizoen speelde hij 24 wedstrijden, maar lag hij met een schouderblessure ook een kleine vier maanden uit de roulatie. In de laatste speelronde van dat seizoen, op 26 juli tegen Watford scoorde hij zijn eerste doelpunt voor Arsenal, in een duel waarin hij ook zijn vierde assist dat seizoen leverde. P[ 1 augustus won Tierney als basisklant de finale van de FA Cup van stadsrivaal Chelsea. Op 28 augustus 2020 startte Tierney eveneens in de basis tijdens de strijd om de FA Community Shield tegen Liverpool, dat op penalty's verslagen werd.